Галерея, являющаяся в настоящее время составной частью художественно-мемориального музея К.С. Петрова-Водкина, открыта в «оттепель» - 1 мая 1961 года. Можно сказать, что её появление – результат положительных процессов, происходивших в стране, когда приобщение масс к культуре стало одним из приоритетов власти.
